Su origen sevillano viene avalado por la intención del comitente y fundador de la capilla del santo (la colateral del lado del Evangelio), el Capitán Juan de Valle, que lo exige en su testamento de 19 de febrero de 1606 ante el escribano Tomás González. Este mandato no fue cumplido inmediatamente, pues no consta en la iglesia hasta el inventario de 1637. Ha quedado registrada también la fecha de 13 de febrero de 1609 en la que se ordena que se traiga "una imagen de San Juan Bautista de buen tamaño" para colocar en su capilla. Sería un sobrino y heredero del fundador, Sebastián Martínez del Valle -Castellano de las Fuerzas en 1626- quien manifestase en una de sus cláusulas testamentarias ante Andrés de Chávez en 1627, "que la hechura de bulto de San Juan Bautista que el Capitán Pedro de las Muñecas Helguera vecino de la ciudad de Sevilla me remitió a esta isla para la capilla el Capitan Juan del Valle mi tio le debo cierto resto como parecera por la cuenta que me envio".

Esta talla presenta similitudes con una obra de Francisco de Ocampo, imaginero montañesino que también ejecutó varios encargos para La Palma y Tenerife. Se trata también de un San Juan Bautista "bestido de honbre penitente de estatura de una bara de alto sin la peana que representa honbre con su barba y su cordero sobre la peana que mire al santo y el santo que señale con el dedo al cordero". Esta imagen parece corresponderse con la existente en el Convento de Santa Catalina de La Laguna.

El rico caballero fundador era natural del Valle de Ruesga (Cantabria), de ahí su apellido. El acaudalado mercader cántabro, que había hecho fortuna con la exportación de vinos, falleció el primero de marzo de 1609 y fue sepultado en la bóveda de la capilla de San Juan, perteneciente más tarde a la Casa de Fierro, "descendiente o causa habiente de aquél". Había desempeñado los oficios de Regidor del Cabildo de la Isla, de Alcalde Mayor de la misma en dos ocasiones (1605 y 1609) y de Alguacil Mayor del Santo Oficio de la Inquisición. Había fabricado a su costa la capilla "a la advocacion del bienaventurado San Juan Bautista dond piensa enterrarse porque en ella tiene su sepulcro y para que el culto divino para cuyo fin fue edificada dicha capilla tenga el punto debido y en ella sea servido Dios Nuestro Señor y el anima del otorgante goce desde luego del beneficio (...) de las misas que en la dicha capilla se dijeren". Para celebrar en ella fundó tres importantes capellanías.

Se construyeron en 1813 los dos retablos de las capillas laterales de las naves. Se pagó 850 pesos por el "nuevo retablo, el aumento de pared y tejado", según manifestaba en 1833 el patrono don José María Fierro, diseñado por Martín de Justa dentro de un clasicismo barroco. Ambos se componen de una gran hornacina flanqueada por columnas corintias pareadas que soportan un entablamento y un frontón curvo partido, con pedestal y jarrón en el centro. Todo es de madera pintada en tonos azules, naranjas y verdes, a imitación de los jaspeados mármoles. Su esquema es a modo de frontispicio de templo clásico, con grandes columnas, divulgado ampliamente por toda la geografía insular por el sacerdote Martín de Justa, quien también diseñó el bello sagrario exento de la capilla de San Pedro (1812) en forma de templete con cúpula.

La Cofradía de San Juan Bautista se fundó en el año 1640 y, curiosamente, uno de los primeros artículos de las constituciones que la regían era, precisamente, que los cofrades fueran solteros en el momento del ingreso. Solo después podían casarse. Su objeto principal era la fiesta del Santo Precursor de Jesús, su patrono (cada 24 de junio), y un aniversario que se le hacía anualmente por los hermanos difuntos.